Adriana Garay-Arroyo, Berenice García Ponce, Rigoberto V. Pérez-Ruiz, Alma Piñeyro Nelson y María de la Paz Sánchez

La sexualidad y la evolución de la mayor parte de las plantas que nos rodean y alimentan (las angiospermas) gira alrededor de sus flores; sin embargo, aún quedan muchas interrogantes sobre las bases genéticas que favorecen que las flores sean al mismo tiempo tan conservadas en su estructura básica y tan variables en sus detalles. Nuestra curiosidad por entender a las flores no es nada nuevo; desde tiempos remotos el ser humano se ha preguntado sobre su origen, su modo de desarrollo y las fuerzas naturales que dieron paso a la gran diversidad vegetal existente. Al inicio, el interés del humano se concentraba en conocer las plantas en función de su valor de uso, pero luego le fueron surgiendo preguntas en torno a su desarrollo y relaciones de parentesco. Dichas preguntas datan desde la época de los griegos, y diferentes culturas fueron creando sus propios sistemas de organización y descripción de la flora con la que convivían. Este fenómeno se exacerbó en Europa desde el Renacimiento, cuando se comenzó a tener registro de la flora y fauna exótica procedente de otros continentes. Sin embargo, la flor como estructura no adquirió la importancia botánica que tiene ahora sino hasta que Carl von Linné estableció, en 1753, un sistema de clasificación taxonómica (Species Plantarum) con base fundamentalmente en la estructura de la flor. A partir de ese momento, el entender como se generaba esta estructura y sus variantes en diferentes linajes de angiospermas ocupó el tiempo y mente de los morfólogos de los siguientes dos siglos, entre ellos, de Johann Wolfgang von Goethe.

2011 2 04Fig01     De todas las plantas, sólo las espermatofitas, que agrupan a las gimnospermas y a las angiospermas, tienen estructuras reproductivas con semillas en sentido estricto y de éstas, sólo las angiospermas tienen flores. Las flores tienen un conjunto de características que las hacen únicas, como son: 1) la presencia de un carpelo, conocido también como gineceo o pistilo, que constituye el órgano femenino de las flores y dentro del cual se desarrollan primero los óvulos y después de la fertilización, los embriones (Fig. 1). Este carpelo tiene como característica fundamental el estar conformado por dos integumentos que protegen a los óvulos. Otras características importantes de las flores son 2) el eje floral esta condensado en verticilos; o sea, órganos que están unidos al eje de la flor a un mismo nivel (y no en una espiral, como las hojas); 3) la gran mayoría tiene órganos masculinos y femeninos en una sola flor; es decir, las flores son hermafroditas (Fig. 1); 4) presentan un perianto (los dos o más verticilos que rodean a los órganos sexuales) que usualmente incluye pétalos, que son la parte de la flor que resulta atractiva para los polinizadores dado su color y forma (Fig. 1 y 5) tiene una doble fertilización que da lugar a un embrión diploide (con dos juegos de cromosomas, como nosotros) y un endospermo (tejido nutritivo que alimenta al embrión) triploide, producto de la fusión de un núcleo central diploide y una de las células espermáticas del polen (teniendo al final tres juegos de cromosomas). No todas las flores tienen todas las características, pero en términos generales, poseen al menos, un carpelo con dos integumentos y doble fertilización.

     Se ha especulado que parte del éxito adaptativo de las angiospermas radica tanto en su gran plasticidad floral y reproductiva, como en las interacciones mutualistas que diferentes linajes de plantas con flor han establecido con polinizadores, fenómeno que se ha agrupado en categorías llamadas "síndromes florales".

Los orígenes de la flor

Indudablemente el origen de las plantas terrestres (embriofitas) fue uno de los eventos evolutivos más importantes de la historia de la tierra y ocurrió hace unos 450 millones de años. A partir de este momento, hubo una enorme diversificación y propagación de las plantas que cambió la biósfera e hizo posible la colonización de la tierra por los animales, originando los actuales y complejos ecosistemas terrestres.

2011 2 04Fig02     La diversidad de plantas terrestres es muy grande, desde las plantas con semilla, los musgos, los helechos y otros grupos menos conocidos y que tienen nombres enigmáticos como hepáticas, antoceros y licopodiófitos. Se ha hecho un cálculo tentativo, con base en datos moleculares, de que la antigüedad de las plantas con semilla es de aproximadamente 285-300 millones de años, aunque se desconoce el momento exacto de la aparición de las plantas con flores (angiospermas), ya que el registro fósil es incompleto.

     Uno de los fósiles mas antiguos encontrados hasta el momento es el de una planta acuática con flores, Archaefructus, que se descubrió en 1998 en el noreste de China y se calcula vivió hace 125 millones de años. Se le ubica dentro del grupo de las angiospermas por tener un carpelo que recubre a las semillas a pesar de que sus flores son unisexuales (o sea, son o masculinas o femeninas) y no tienen sépalos ni pétalos. Por suerte, se están encontrando nuevos fósiles que pudieran incrementar nuestros conocimientos de las primeras angiospermas; sin embargo hasta el momento, el fósil más antiguo es Archaefructus, lo cual nos deja un periodo de unos 170 millones de años sin registro. Afortunadamente contamos con otros recursos para tratar de entender cómo fueron las angiospermas "basales o primitivas", y las filogenias moleculares han permitido proponer a ciertas especies de plantas que poseen características que se piensa, son arcaicas, y por lo tanto, se pueden considerar como los "eslabones perdidos" que permiten hacer inferencias sobre el origen y la evolución temprana de las angiospermas. Este conjunto de plantas están agrupadas en un grado llamado "ANA" que incluye a Amborella trichopoda junto con las Nymphaeales y Austrobaileyales. Las flores de este grado son de formas variables y presentan, en varios casos, órganos del perianto no diferenciados en sépalos y pétalos (que se les conoce como tépalos); órganos estaminoides (que corresponden a la parte masculina de esta flores y son estambres rudimentarios, estériles o abortados), arreglos peculiares de los órganos florales y un mayor número de verticilos florales. Gracias a estas especies, ahora podemos refinar nuestras hipótesis sobre cómo era la morfología de las primeras flores.

     Además del origen de la flor como estructura única, otra pregunta que intriga a los biólogos evolutivos es el hecho de que en poco tiempo (en aproximadamente 10 millones de años) las angiospermas ancestrales se diversificaran, tanto y tan rápidamente que constituyeran una auténtica radiación adaptativa. Actualmente, 9 de cada 10 plantas terrestres son angiospermas y éstas ocupan prácticamente todos los ecosistemas de la tierra, presentan diversos modos de vida y proveen de alimentos a los humanos de manera directa o indirecta y muchos de sus derivados son empleados para la manufactura de ropa, medicinas, papel, madera y resinas.

Las bases genéticas del desarrollo de la flor

En la década de los setentas del siglo pasado, gracias a los avances en la biología molecular y echando mano de los conocimientos que se tenían de la morfología y fisiología vegetal, la genética clásica y la agronomía, se comenzaron los primeros esfuerzos para tratar de establecer los fundamentos de la genética del desarrollo de las plantas. En esta tarea se incorporaron tanto las nuevas herramientas generadas para el estudio de las bases genéticas del desarrollo de animales, en donde ya se habían caracterizado las bases genéticas de la morfogénesis, así como herramientas propias de las plantas (la transformación genética mediada por la bacteria patógena Agrobacterium tumefasciens).

2011 2 04Fig03     En organismos multicelulares, el desarrollo se lleva a cabo a partir de una célula (el cigoto), la cual va transitando por diferentes etapas hasta dar lugar a un organismo completo, en donde se establecen y diferencian estructuras complejas conformadas por linajes celulares muy distintos entre sí. Incorporando los avances en la genética del desarrollo en animales, se concluyó que la expresión genética diferenciada del conjunto total de genes existentes en un organismo juega un papel importante no sólo en el desarrollo de un organismo particular, sino en generar la diversidad de seres vivos pluricelulares que encontramos en la naturaleza.

2011 2 04Fig04     En el caso de las angiospermas, la identidad de la flor como estructura parece estar dirigida por un grupo pequeño de genes homeóticos (es decir, genes que determinan la identidad de los órganos y que, al no estar activados, dan paso a estructuras "aberrantes" u "homeóticas", donde o faltan órganos o unos sustituyen a otros) activos durante el desarrollo de los órganos que formarán la flor. Así, los cambios de algunos genes homeóticos involucrados en el desarrollo pueden ser importantes para dar lugar a innovaciones evolutivas. Por lo anterior, es imprescindible entender las bases genéticas de la evolución del desarrollo; en otras palabras, es necesario determinar cuáles son los componentes genéticos que han sido fundamentales para el establecimiento de patrones de desarrollo que se han modificado a través del tiem­po, y que han producido nuevos planes corporales. Cada una de las características que definen a una flor podrían estar asociadas a un programa genético del desarrollo, y nosotros queremos presentar en este artículo el modelo del desarrollo genético de la identidad de los órganos florales.

Los genes MADS-box tipo 11 (o MIKC)

2011 2 04Fig05
Las plantas con flor, a pesar de ser muy numerosas (alrededor de 240,000 especies) y superficialmente diversas, son esencialmente homogéneas en términos del patrón morfológico básico, de sus mecanismos reproductivos y su historia de vida. A final de la década de 1980 se comenzó a elucidar la base genética del desarrollo floral, en estudios con plantas mutantes que presentaban flores aberrantes en dos diferentes organismos modelo: Antirrhinum majus (llamado en México "perritos") y Arabidopsis thaliana (Fig. 1). En estas mutantes homeóticas se encontraban cambios en la posición e identidad de los órganos florales (sépalos, pétalos, estambres y carpelos). Para inicios de los años noventa, los genes responsables de estas aberraciones habían sido clonados y caracterizados molecular y funcionalmente para encontrar que todos eran factores de transcripción —es decir, codificaban para proteínas que modulan la expresión de otros genes— y la gran mayoría pertenecía a una familia genética que fue bautizada como MADS-box, por contener un dominio MADS de unión al ADN. Los genes MADS-box están altamente conservados y se han encontrado en todos los organismos eucariontes, donde juegan papeles fundamentales durante el desarrollo y la diferenciación celular de plantas, animales y hongos . El nombre "MADS" viene de las iniciales de los genes Mini Chromosome Maintenance1 de Saccharomyces cerevisiae; AGAMOUS de Arabidopsis thaliana; DEFICIENS de Antirrhinum majus y SERUM RESPONSE FACTOR de humano. Con respecto a las flores, 4 de los 5 genes que son necesarios para especificar la identidad de los órganos florales (ver más adelante) son genes MADS-box tipo II (MIKC) que regulan la expresión de otros genes que están involucrados, de manera directa o indirecta, en la formación de la flor.

     La flor se ha convertido en un sistema modelo que ha permitido estudiar las bases genéticas del desarrollo y cómo se forman patrones en plantas y eucariontes en general, ya que su plan corporal fundamental está conservado en la mayor parte de las angiospermas superiores y existe un modelo genético que explica las diferentes identidades de los órganos florales durante el desarrollo: el modelo ABC de la identidad floral.

El Modelo ABC de identidad floral

2011 2 04Fig06Este modelo propone una interacción combinatoria entre tres clases de genes homeóticos (A, B y C), cuya actividad es necesaria para especificar cada uno de los cuatro verticilos florales presentes en las flores hermafroditas. Estas flores presentan, típicamente, cuatro diferentes órganos, dispuestos en cuatro verticilos concéntricos dentro del meristemo floral que darán paso de afuera hacia el centro de la flor, a los sépalos, pétalos, estambres y carpelos. El primer verticilo, el más externo, como se muestra en la Fi­gura 2, consiste de sépalos verdes que se parecen a hojas y está especificado por la función A [genes APETALA1 y 2; AP1 y AP2]. El segundo verticilo está compuesto de pétalos, usualmente coloridos, de diferentes tamaños y formas y está especificado por la combinación de los genes de la función A y B [Fig. 2, genes AP1 y AP2 más genes B; APETALA3 y PISTILLATA (AP3 y PI)]. El tercer verticilo contiene los órganos reproductivos masculinos, los estambres, que van a producir al polen, y está especificado por la función de genes B y C [Fig. 2, AP3 y PI, más el gen C, AGAMOUS (AG)]. El cuarto verticilo, donde se encuentra el carpelo, está especificado únicamente por la función "C"; y el modelo también predice que la función A y la función C se reprimen mutuamente; como se muestra en la Figura 2. Estudiar a organismos mutantes nos permite averiguar las funciones de ciertos genes. Estas funciones pueden ser inferidas a partir de analizar qué órganos se pierden o se modifican cuando un gen particular se encuentra mutado e inutilizado. Bajo esta lógica, se ha encontrado que para los mutantes que no tienen la función "A" se pierde la capacidad de formar sépalos y pétalos, mientras que la función "C" se expande a toda la flor, dando lugar a una flor que tiene, de fuera hacia dentro, carpelos, estambres, estambres y carpelos. Los mutantes sin función "B" pierden la capacidad de formar pétalos y estambres, mientras que las funciones "A" y "C" actúan solas en dos de cuatro órganos, y se forma una flor que tiene, de afuera hacia dentro, sépalos, sépalos, carpelos y carpelos; en mutantes sin función "C" se pierde la capacidad de generar estambres y carpelos, mientras que la función "A" se expande a toda la flor, dando origen a flores que tienen sépalos, pétalos, pétalos y órganos sepaloides (ver Fig. 2). Además, estas flores generan flores dentro de flores una y otra vez, sin detenerse. Con este modelo se demostró que existen genes que son capaces de regular programas genéticos necesarios para el desarrollo de un órgano en particular.

En resumen

2011 2 04Fig07Los genes ABC especifican el desarrollo de los órganos florales, y podemos concluir que el análisis de sus mutantes, la caracterización de estos genes, así como las reconstrucciones filogenéticas hechas con los mismos, han permitido hacer inferencias acerca del origen y la evolución de la flor, como son las modificaciones en la función B que han permitido tener flores con varias capas de pétalos o sin pétalos del todo, así como entender porqué algunas plantas —como el fósil Archaefructus—, sólo tienen flores macho o hembra. Sin embargo, apenas estamos empezando a entender diferentes aspectos genéticos del desarrollo de las flores. Por ejemplo, no queda claro cómo se establece tanto espacial como temporalmente el plan básico de la flor; cómo se generan, transmiten y perciben las señales moleculares que determinan el desarrollo floral; falta profundizar en cómo se regulan las diferentes funciones del modelo ABC, y tampoco conocemos cuáles son las vías ni los mecanismos de la evolución floral.

    Información de esta índole nos servirá para entender la evolución de la sexualidad en las plantas con semilla, tanto en general, como en linajes específicos, así como tener mayor capacidad de hacer análisis comparativos entre las plantas con flor. En nuestro laboratorio dentro del Instituto de Ecología, hemos trabajado con genes MADS-box 11 MIKC, línea de investigación que inició la Dra. Elena Álvarez-Buylla y que ahora se ha expan­ dido para entender no sólo la evolución de la flor, sino también, cómo esta familia de factores transcripcionales afecta la homeostasis y el ciclo celular de los nichos de células troncales en la raíz de Arabidopsis thaliana. Este tema interesante será tratado en otra contribución.

Para saber más

La literatura del campo es muy técnica, pero los lectores interesados pueden revisar las siguientes referencias:

  • Alvarez-Buylla, E.R., Benítez Keinrad, M., Corvera, A., Chaos Cador, A., de Folter, S., Gamboa de Buen, A., Garay-Arroyo, A., García-Ponce, B., Jaimes-Miranda, F., Pérez­ Ruiz, R., Piñeyro, A., Sánchez Corrales, Y.E. 2010. Flower Development. Arabidopsis Book: 1-57. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/22303253.
  • Bowman, J.L., Smyth, D.R., Meyerowitz E.M. 1989. Genes Directing Flower Development in Arabidopsis. The Plant Cell 1: 37-52.
  • Smyth, D.R. 2005. Morphogenesis of Flowers: Our Evolving View. Plant Cell 17(2): 330-41. Review.
  • Theissen, G.Y. Melzer, R. 2007. Molecular Mechanisms Underlying Origin and Diversification of the Angiosperm Flower. Ann Bot. 100 (3): 603-19. Review.