Roberto E. Trejo Salazar. 2013. Tiempos de Divergencia de la Familia Phyllostomidae (Chiroptera): Origen de la Nectarivoría. Instituto de Ecología, UNAM. Tesis de Maestría, Programa de Ciencias Biológicas, UNAM. Director de tesis Dr. Luis E. Eguiarte. Esta tesis recibió el reconocimiento Bernardo Villa en 2014.

04Fig1Estudiar los patrones evolutivos a partir de la ecología de los organismos no es un enfoque nuevo. Este tipo de estudios se ha desarrollado desde los trabajos clásicos de naturalistas como Charles Darwin y Alfred R. Wallace del siglo XIX. Sin embargo, fue hasta 1958 que León Croizat acertadamente señaló que "la Tierra y la biota evolucionan juntas". Para comprender la relación entre ecología y evolución, considero que uno de los mejores modelos son los murciélagos, particularmente los miembros de la familia Phyllostomidae. Este grupo de quirópteros tienen nariz en forma de hoja y sólo se encuentran en América (Figura 1).

     La familia Phyllostomidae, además de poseer ecolocalización para ubicarse en el espacio y rastrear el alimento, es también una de las más diversas del orden Chiroptera, con poco más de 170 especies, sólo debajo de la familia Vespertilionidae y Pteropodidae. Los murciélagos de la familia Verspertilionidae viven en todo el mundo y los segundos, los zorros voladores –Pteropodidade–, sólo se encuentran en la región tropical y subtropical del viejo mundo. En la familia Phyllostomidae podemos observar todos los tipos de alimentación de los murciélagos. Así, se conocen especies que sólo consumen sangre (hematófagas), frutas (frugívoras) y algunas son carnívoras, hay otras que pueden combinar su alimentación (omnívoras), incluso hay reportes de especies que comen hojas y por supuesto, también existen las que consumen polen y néctar. Gracias a su gran diversidad de formas alimenticias, los miembros de la familia Phyllostomidae juegan distintos papeles ecológicos, algunos muy importantes en las comunidades donde habitan. Los insectívoros ayudan al control de plagas; los frugívoros ayudan a la dispersión de semillas y por supuesto aquellos que llevan a cabo la polinización de una gran variedad de plantas son los nectarívoros o polinívoros.

     Los murciélagos considerados estrictamente nectarívoros que habitan en México se han agrupado en la subfamilia Glossophaginae, pero también se conocen especies de las subfamilias Brachyphyllinae y Phyllonycterinae que contribuyen de manera eficiente a la polinización de varias especies de plantas en Centroamérica y el Caribe, todos ellos son miembros de la familia Phyllostomidae. Los glosofaginos mexicanos en su mayoría, habitan en zonas secas y tropicales, con temperaturas relativamente altas y precipitación baja. Pueden vivir en bosques caducifolios y subcaducifolios, en bosques de arbustos espinosos y zonas semidesérticas y desérticas. Entre los glosofaginos mexicanos tenemos dos especies de Leptonycteris (L. yerbabuenae, L. nivalis), a Choeronycteris mexicana y a varias especies del género Glossophaga que en general son más de zonas tropicales. Estos murciélagos son los principales polinizadores de plantas como agaves, cactáceas columnares, y árboles como los pochotes (varias especies del género Ceiba) y los cazahuates (varias especies de Ipomoea. Para saber más vea De calorías y murciélagos en el Blog La Huella del Jaguar). La pérdida o disminución de las poblaciones de murciélagos nectarívoros puede ocasionar un impacto negativo para estas especies vegetales, muchas de las cuales son especies clave o dominantes ecológicamente, y otras pueden tener valor económico, como los agaves que se usan para producir bebidas como los mezcales y el tequila.

     El objetivo de mi tesis fue analizar a detalle la filogenia o genealogía de las especies y entender cómo ha evolucionado la familia Phyllostomidae en el tiempo. Esto se puede estudiar a partir de secuencias de ADN del gen citocromo-b (Cyt-b) que está en la mitocondria y del gen RAG2 que se encuentra en el núcleo de la célula. En particular, buscaba contribuir a entender cómo evolucionó la nectarivoría, es decir el gusto por el polen y néctar de las flores. Analicé 120 especies, 22 pertenecen a la subfamilia Glossophaginae.

04Fig2     Encontré que los filostómidos se agruparon en su mayoría en las subfamilias y tribus que reconocen los especialistas en murciélagos (Figura 2), las cuales además coinciden con la naturaleza de sus dietas. Es decir, los murciélagos hematófagos (Desmodontinae) forman un grupo exclusivo (monofilético), al igual que los frugívoros (Stenodermatinae) y nectarívoros (Glossophaginae); los únicos murciélagos que no forman un grupo monofilético que mantenga a todos sus miembros juntos, fue el de los consumidores de insectos (subfamilia Phyllostominae). El grupo de los murciélagos consumidores de néctar surgen, al igual que el resto de los miembros de la familia, a partir de un ancestro que consumía insectos y es un grupo hermano de los murciélagos que consumen frutos.

     A partir de la reconstrucción filogenética y los cálculos de edades, pudimos establecer que el origen de la familia Phyllostomidae ocurrió hace aproximadamente 28 millones de años (m.a.); dentro de ésta, el grupo de los murciélagos especializados en consumo de frutos, Sternodermatinae, se originó hace unos 15 m.a. La familia Glossophaginae, los necatrívoros, aparecieron hace aproximadamente 23 m.a. y dentro de esta subfamilia encontramos a la tribu Choeronycterini con una edad de casi 13 m.a. y las especies del género Leptonycteris, tal vez el grupo más estudiado por su tarea como polinizador, que cuenta con una edad de poco más de 7 m.a (Figura 1).

     Las edades que se mencionan anteriormente coinciden con algunos eventos ecológicos, climáticos y geológicos ocurridos a nivel global, lo cual hace muy interesante el análisis de ésta familia y particularmente del grupo de los consumidores de néctar. La mayoría de las subfamilias de murciélagos filóstomidos aparecieron durante el Mioceno, incluyendo a los nectarívoros. Lo mismo ocurrió con los colibríes, quienes muestran su mayor radiación en el Nuevo Mundo durante la misma época, hace unos 17 m.a.

04Fig3     La tasa de diversificación es un índice que se representa como el número de especies que surgieron por cada millón de años, y este cálculo se puede realizar únicamente para grupos monofiléticos como los que se obtuvieron en este trabajo. Por lo tanto fue posible utilizar dicha tasa para conocer la velocidad con la que han aparecido las especies de los diferentes grupos que conforman a la familia. Así fue que para el conjunto de Phyllostomidae, determiné que la tasa de diversificación promedio fue de 0.19 especies por millón de años. Para los grupos monofiléticos dentro de la familia, obtuve diferentes resultados. Por ejemplo, la subfamilia de los vampiros tiene la tasa de diversificación más baja de sólo 0.052 especies por millón de años. La tasa más alta fue la de los frugívoros, Stenodermatinae, 0.284 especies por cada millón de años, mientras que los nectarívoros resultaron intermedios, con una tasa de 0.175 especies por millón de años. Estos datos son interesantes al compararlos con las tasas de diversificación de otros grupos, como por ejemplo el de las plantas con flores. Así lo realizaron Susana Magallón y Amanda Castillo en el 2009, en su trabajo sobre diversificación de las angiospermas en el tiempo. Las autoras mencionan que aumentó el número de especies de las plantas con flores hace 34 m.a., en el periodo entre el Eoceno y Oligoceno, fecha que se encuentra muy cercana al momento en el que se separa la familia Phyllostomidae del ancestro común que compartía con las familias Mormoopidae y Noctilionidae. Además, algunos grupos de plantas también coinciden en tiempos de divergencia con especies de murciélagos nectarívoros. Por ejemplo, el origen de los cactus coincide con el origen de la familia Phyllostomidae (Figura 3); más recientemente, cuando se originan los agaves también se originan los murciélagos nectarívoros hace más de 20 millones de años (Figura 3). Actualmente los murciélagos nectarívoros se alimentan del néctar que producen estas plantas. Estos patrones evolutivos muestran claramente que el botánico franco-italiano León Croizat tenía razón cuando propuso, hace más de 50 años, que "la Tierra y la biota evolucionan juntas".

Para saber más

  • Barba Montoya, J. A. 2012. Diversificación de Pachycereeae (Cactacea, Caryophyllales, Eudicotylodoneae) en relación al síndrome de polinización. Tesis de Maestría. UNAM.
  • Fleming, T. H., C. Geiselman y W.J. Kress. 2009. The evolution of bat pollination: a phylogenetic perspective. Annals of Botany 104: 1017-1043.
  • Flores, I. N. 2007. Coevolución entre el género Agave sensu lato y sus murciélagos polinizadores (Phyllostomidae). Tesis de Maestría. UNAM.
  • Good-Avila, S. V., V. Souza, B.S. Gaut y L.E. Eguiarte. 2006. Timing and rate of speciation in Agave (Agavaceae). Proccedings of the National Academy of Sciences 103: 9124-9129.
  • Magallón, S. y A. Castillo. 2009. Angiosperm diversification trough time. American Journal of Botany 96: 349-365.