Carolina Casillas, Laura Espinosa Asuar y Patricia Vélez

Los ciclos biogeoquímicos que suceden en la Tierra son una serie de procesos que vinculan a los organismos con los elementos químicos más importantes para la vida. Es por ello, que el entender los mecanismos por los cuales estos elementos peregrinan en ciclos más allá de nuestra percepción, es de utilidad para comprender el funcionamiento de nuestro planeta.

     Después de la “gran explosión” que ocurrió hace aproximadamente 13,800 millones de años (m.a.), se originó el Universo. Los primeros átomos que se formaron, fueron los del hidrógeno (H) y los del helio (He). Transcurridos unos 550 millones de años más, surgió la primera generación de estrellas. Después de un tiempo, estrellas súper masivas de vida corta generaron altas presiones y temperaturas extremas, lo que hizo que estallaran como supernovas. Esto, dio lugar a la formación de sistemas estelares donde elementos básicos tales como el carbono (C), el oxígeno (O), el nitrógeno (N), el fósforo (P) y el azufre (S) ya se encontraban presentes. Dentro de estos sistemas estelares se formó nuestro Sistema Solar, y la Tierra, donde la presencia de C, H, O, N, P y S, representó una pieza clave para el inicio y desarrollo de la vida (ver los artículos sobre el carbono, oxígeno, nitrógeno, fósforo y azufre en Oikos= 16). A pesar de que sólo representan una pequeña porción de la totalidad de elementos químicos que existen en el Universo, estos elementos son los más abundantes.

     Más allá de los elementos CHONPS, los científicos han identificado a la amplia variedad de elementos químicos que también son importantes para la vida y cuyo papel varía entre los diferentes organismos (Figura 1). Esto es de llamar la atención, ya que la relación existente entre los seres vivos y los elementos químicos está estrechamente vinculada a sus procesos evolutivos y a la historia geológica de nuestro planeta. Es por ello que estudiar todos los elementos químicos relacionados con la vida es de gran interés para la ciencia, ya que se ayuda a comprender cómo se transforma e intercambia la energía y la materia entre los organismos vivos y su ambiente (ver sobre los ciclos biogeoquímicos en Oikos= 16).

CasillasFig1     Los elementos químicos se unen entre sí por medio de enlaces que requieren de una gran cantidad de energía para formarse y, a su vez, los compuestos químicos que forman se descomponen en moléculas más simples mediante la ruptura de estos enlaces, liberando mucha energía durante el proceso. En suma, la energía que se mueve durante todas estas reacciones aporta estructura y funcionalidad a los organismos vivos.

   En los ecosistemas existen ciertos grupos taxonómicos de microorganismos, que al ser muy abundantes y poseer metabolismos únicos, desempeñan un papel indispensable en los ciclos de nutrientes. Algunos de estos microorganismos son hongos de delicadas hifas, estructuras celulares filamentosas, que llegan a formar halos de colores al observarlos con un microscopio (Figura 2).

CasillasFig2     Los hongos microscópicos tienen una amplia variedad de formas y estructuras. Pueden ser unicelulares, como algunas levaduras, o que desarrollen hifas, las estructuras filamentosas mencionadas previamente, y que forman un entramado de redes que recibe el nombre de micelio. Debido a su estructura y metabolismo las hifas pueden transportar, por medio del micelio, diferentes compuestos y elementos químicos de un lado a otro, como si fueran una gran vía distribuidora.

Los hongos y los ciclos biogeoquímicos

La aparición de los hongos, o sea del llamado reino Fungi, se remonta al Precámbrico medio y tardío, hace unos 1,430-1,542 millones de años. Sin embargo, no fue hasta el Devónico, hace 419 millones de años, que se diversificaron los principales grupos taxonómicos (ver Figura 3).

CasillasFig3     A lo largo de la historia geológica y con base en el registro fósil, sabemos que los hongos siempre han desempeñado un papel crucial en los ciclos biogeoquímicos de los ecosistemas terrestres. Se cree que el establecimiento de asociaciones simbióticas con las primeras plantas terrestres le permitió a los hongos colonizar estos ambientes a finales del Ordovícico y principios del Devónico, es decir entre 485 y 419 millones de años, Las primeras plantas terrestres parecidas a briofitas, a principios del Devónico (hace 400 millones de años), tenían asociaciones endofíticas que se asemejan a las micorrizas vesiculares-arbusculares (VAM, hablaremos de las micorrizas más adelante) incluso antes de que las raíces evolucionaran. Se ha formulado la hipótesis de que el desarrollo del mutualismo planta-hongo precedió al desarrollo de las raíces, un evento que fue crucial para que las plantas pudieran colonizar la tierra. Lo anterior se sustenta en que las raíces evolucionaron gradualmente a partir de los rizomas proporcionando así hábitats más adecuados para los hongos micorrízicos, y las plantas ganaron ramificaciones complejas que beneficiaron a las hojas en la obtención de agua y nutrientes. También se han formulado hipótesis de que cuando las plantas terrestres colonizaron la tierra, transformaron los hábitats dando lugar a ambientes que pudieron ocupar los hongos como organismos heterótrofos. Es decir, cuando las plantas desarrollaron estructuras como las hojas, troncos y raíces, con compuestos como la cutina y la suberina los hongos los aprovecharon como un sistema protector contra la desecación y la radiación característicos de los ecosistemas terrestres. La cutina y la suberina son compuestos químicos que proveen a la cutícula de las plantas una barrera de protección que reduce la pérdida de agua y difusión de gases. Es muy posible que este mismo sistema también fuera benéfico para microorganismos descomponedores terrestres. Otras estimaciones, que han utilizado relojes moleculares, sugieren que, gracias a la interacción entre algas y bacterias, ocurrió una colonización anterior, hace alrededor de 600 m.a.

     Posteriormente, durante el Carbonífero (entre 359 millones y 299 millones de años), hubo una gran acumulación de carbono en el suelo, atribuida en gran medida a la poca descomposición de la lignina, un polímero que producen las plantas leñosas primitivas. Existen tres posibles explicaciones de esta acumulación:

  1. Los hongos de este periodo no habían aún desarrollado por completo mecanismos de degradación eficientes para este tipo de compuestos,
  2. A pesar de tener capacidades para degradar la lignina, los hongos no eran lo suficientemente abundantes en los ambientes terrestres como para degradar la gran cantidad de material orgánico disponible,
  3. Debido a factores climáticos, como fueron principalmente, las bajas temperaturas que provocaron que los procesos de degradación fueran deficientes.
  4. CasillasFig4

     Por ello, los paleobotánicos consideran que no fue hasta el Pérmico (entre 299 y 251 millones de años) que posiblemente se dio la degradación fúngica eficiente de la lignina, principalmente por hongos que pertenecen a la división Basidiomicetes, ya que es finalmente cuando se observa la disminución de la acumulación de carbono orgánico en el registro fósil de suelos dado durante el Carbonífero. De hecho, estudios sobre la evolución de las vías metabólicas para la degradación de lignina, en gran medida restringida a los hongos en las divisiones Basidiomycota y Ascomycota, sostienen que éstas se originaron entre finales del Carbonífero y principios del Pérmico. También es posible que ya existieran algunas bacterias degradadoras de lignina que intervinieran en el proceso, ya que en algunas de ellas evolucionó la capacidad para utilizar productos liberados de sustratos orgánicos complejos que son el resultado de la actividad de enzimas extracelulares de hongos.

     En la actualidad, los hongos siguen influyendo de forma significativa en la dinámica de los ciclos biogeoquímicos de todos los ecosistemas. Ya sea alimentándose de la materia orgánica en descomposición, los hongos saprobios que adquirieron importantes cantidades de elementos químicos CHONPS, estableciendo relaciones mutualistas en las que se benefician dos o más organismos e involucran el intercambio de nutrientes con otros organismos vivos (hongos simbiontes; ver “Ácaros del suelo y bacterias: amigos inseparables” Oikos= 25) o como parásitos, que se nutren consumiendo partes de otros organismos vivos y, en casos extremos, provocándoles la muerte.

     Por otra parte, actualmente algunos hongos representan un alimento para diversos organismos tales como protozoarios, artrópodos, nematodos, bacterias e incluso macroorganismos como el humano. También pueden establecer relaciones de competencia con otros hongos, así como con bacterias y otros microorganismos. Es decir, los hongos son importantes eslabones de las cadenas alimenticias.

Hongos descomponedores

     Los hongos saprobios poseen la habilidad para degradar compuestos ricos en carbono provenientes principalmente de materia vegetal en descomposición, como la hojarasca, la corteza y las ramas que caen al suelo.

     Con base en su capacidad de convertir la lignocelulosa, que es un material de origen vegetal, en azúcares simples por vías metabólicas en las que se libera agua (hidrólisis), este gran grupo de hongos se puede dividir en tres categorías: los hongos de la pudrición blanda, los hongos de la pudrición blanca y los hongos de la pudrición marrón de la madera. Durante los procesos de degradación, el carbono obtenido se distribuye en diferentes fracciones: una parte puede ser aprovechadaor por los mismos hongos, para generar sus propios compuestos y materiales celulares, otra puede ser liberada a la atmósfera en forma de CO2, y la última queda disponible en el ambiente al morir estos hongos, integrándose al metabolismo de los organismos que los consuman.

     Los hongos saprobios también pueden intervenir en el ciclo del azufre, un elemento muy abundante en el medio ambiente desde la formación de la Tierra (ver Azufre: elemento incomprendido de la Tierra, Oikos=16). Este elemento es de suma importancia para el desarrollo de todos los seres vivos, ya que llega a formar parte de algunos de los aminoácidos multifuncionales, indispensables para el metabolismo celular. De hecho, más del 95% del azufre en el suelo se manifiesta como compuestos orgánicos provenientes de residuos biológicos acumulados en el suelo.

     Los hongos filamentosos, incluidos algunos del grupo de los Basidiomycota, gracias a la actividad de enzimas especializadas, liberan el azufre de compuestos que lo contienen (por ejemplo ésteres-sulfatos y tioles) en la madera, las raíces y materia orgánica del suelo. Este proceso a menudo es benéfico para las plantas cercanas, ya que la fragmentación de las moléculas grandes, (la despolimerización) facilita que las raíces de las plantas aledañas tomen del suelo los compuestos de azufre más sencillos.

     Las levaduras también poseen vías metabólicas implicadas con el ciclo del azufre. Estos hongos diminutos y unicelulares tienen la capacidad de utilizar compuestos orgánicos con ácido sulfónico (SO3), para impulsar su metabolismo. Sin embargo, también existen casos en los cuales los hongos saprobios no liberan azufre inorgánico al romper algunas moléculas sulfonadas. Por ejemplo, Phanerochaete chrysporium y Geophyllum trabeum, son hongos que crecen en madera en descomposición, que sí pueden transformar los sulfonatos pero no liberan el azufre.

Micorrizas

     Estos hongos se caracterizan por ser simbiontes de las raíces de las plantas y se clasifican en dos grupos principales: las endomicorrizas y las ectomicorrizas. Se estima que más del 80% de las plantas vasculares tienen endomicorrizas, cuya característica es la de penetrar las células de las raíces de las plantas, formando arbúsculos que son agrupamientos de hifas divididas en pequeñas estructuras elipsoidales. Mientras que las ectomicorrizas crecen en una región parcial del hospedero, sin llegar a penetrar al interior de las células de las raíces, y sólo forman un manto de células rodeando su superficie (ver Figura 5). Se calcula que aproximadamente el 3% de las plantas vasculares están asociadas a ectomicorrizas. Esta estrecha relación simbiótica es muy antigua y data de hace aproximadamente 460 millones de años.

CasillasFig5     Ambas clases de micorrizas suelen ser específicas para ciertos grupos de plantas. Su funcionalidad radica en que las hifas de estos hongos micorrízicos se proyectan desde la raíz de las plantas, alcanzando zonas que les son inaccesibles. De esta manera las hifas captan más nutrientes, por ejemplo, nitrógeno y fósforo, que aprovecha la planta hospedera. Por debajo del suelo estas estructuras finas llegan a formar redes de comunicación inmensas, entre hongos, otros microorganismos y las plantas cercanas.

     Las micorrizas proveen a las plantas con grandes cantidades de nitrógeno y fósforo del suelo, que de otra manera les sería difícil de obtener. Al ser una relación mutualista, las plantas proveen a los hongos con compuestos ricos en carbono. Las formas inorgánicas del fósforo y las formas orgánicas del nitrógeno (como amonio, nitrato y aminoácidos), o minerales llegan a las células de las plantas por transportadores especializados en la membrana de los hongos. En las plantas se estimula su maquinaria metabólica para transportar azucares que finalmente les llegan a los hongos.

     Las micorrizas también intervienen en el ciclo del azufre benéfico para las plantas, ya que sólo pueden adquirirlo a través del ion sulfato. En el suelo este elemento se encuentra en gran medida en formas orgánicas, por lo que los hongos juegan un papel crucial al liberarlo de moléculas complejas facilitando así su acceso a otros organismos. La presencia de las hifas de los hongos también incrementa la toma de azufre, ya que inducen en la raíz de la planta hospedera la expresión de transportadores de sulfato (ver Figura 5).

Líquenes

     Posiblemente los líquenes fueron de los primeros organismos holobiontes en colonizar los ambientes terrestres, gracias a que viven como simbiontes entre algas verdes (principalmente Trebouxia) o cianobacterias (como Nostoc) y hongos (tanto filamentosos como levaduras), primordialmente del filo Ascomycota (ver Figura 4). En el ambiente terrestre, gracias a esta antigua asociación de hace aproximadamente 450 m.a., surgió la fijación del nitrógeno y la fotosíntesis.

     Actualmente, los líquenes están confinados a las llamadas costras biológicas, que son un conjunto de organismos presentes en las partes superficiales de las rocas, corteza de árboles y superficies del suelo. Estos simbiontes pueden llegar a dominar alrededor del 8% de los ecosistemas terrestres, como en los árticos, boreales y áridos. Cada uno de sus diminutos integrantes realiza funciones que son indispensables para los demás miembros del ecosistema y en definitiva están ligadas a los ciclos biogeoquímicos. Las hifas, que corresponden al componente fúngico de los líquenes, producen ácidos orgánicos que aceleran el intemperismo y son capaces de disolver los agregados del suelo. Los agregados del suelo se forman a partir de las partículas más pequeñas que se conjuntan unas con otras y que a menudo provienen del limo, la arcilla y la arena. De esta manera, al ser disueltos los agregados del suelo, se puede aprovechar como nutriente, cada rastro de carbono o de sustancia mineral del ambiente.

     Por otra parte, las cianobacterias y las algas, los simbiontes fotosintéticos, fijan el carbono a partir del CO2 que está presente en la atmósfera, produciendo azúcares y alcoholes, los cuales entre un 70-80% son incorporados al metabolismo del hongo simbionte, incrementando su biomasa y produciendo oxígeno. Particularmente, las cianobacterias tienen la capacidad de fijar el nitrógeno (N2) atmosférico.

     En cuanto al ciclo del azufre, los líquenes lo incorporan a partir de determinados compuestos que pueden estar presentes en la atmósfera como por ejemplo el ácido sulfhídrico. Muchos de los compuestos con azufre que llegan a la atmósfera se depositan en las superficies en condiciones húmedas y secas. Cuando están en condiciones húmedas, se acidifican y pueden incorporarse al ciclo hidrológico, formando parte de la lluvia ácida y cuando están condiciones secas, en su estado sólido o gaseoso, pueden formar parte de los flujos cíclicos del viento. En ambos casos llegan finalmente a caer en la litósfera, la hidrósfera y la biósfera, en ésta última los líquenes son un elemento que puede absorber los componentes de azufre. Gracias al entramado que se teje entre las hifas fúngicas y los fotosimbiontes (los microorganismos fotosintéticos que forman el talo), los líquenes cuando tienen niveles de hidratación adecuados, son capaces de captar el sulfuro de carbonilo (COS).

     Los líquenes también pueden captar compuestos de azufre acumulándose en forma de dióxido de azufre. En ocasiones esto afecta a algunas de sus funciones vitales, como puede ser el flujo de nutrientes, sobre todo en la ruta metabólica de carbohidratos. Más hay líquenes que pueden liberar el azufre, al emitir cantidades significativas de compuestos, como por ejemplo el ácido sulfhídrico, a la atmósfera (ver Figura 4). Esta capacidad de sensibilidad y acumulación en los líquenes es a menudo utilizada como un indicador de contaminación, pues estos compuestos suelen estar en el ambiente debido a que se usan como fungicidas para cultivos.

Hongos, suelo y captura de carbono: el efecto Gadgil

     La relación evolutiva entre micorrizas y hongos saprobios es muy estrecha y juegan un papel central en la degradación de la materia orgánica del suelo. De hecho, ambos grupos ecológicos de hongos poseen enzimas especializadas --entre ellas las carbohidrolasas y fosfatasas-- que se encargan de desintegrar compuestos complejos para obtener carbono y fósforo. Al explotar el mismo recurso y tener una capacidad metabólica semejante, estos dos tipos de hongos llegan a competir entre sí. A este fenómeno se le llama “efecto Gadgil” en honor a sus descubridores Ruth y Peter Gadgil.

     La competencia generada entre hongos saprobios y micorrizas, ocasiona que ambos organismos liberen diversos metabolitos secundarios en el medio para combatir al opuesto (ver Figura 5). Por ejemplo, ectomicorrizas como Tuber melanosporum y Suillus bovinus pueden secretar sustancias antibióticas o antifúngicas, así como compuestos volátiles orgánicos (COV) que llegan a reducir o inhibir la actividad o el crecimiento de los hongos saprobios que existan en su área de influencia. Curiosamente, esto conlleva a que se limite el proceso de descomposición de la materia orgánica en el suelo y, por lo tanto, que no se libere el carbono que se queda almacenado de forma indefinida, rompiendo parcialmente el ciclo de este nutriente. Esto repercute también en el ciclo del nitrógeno, ya que se limita la capacidad de degradación que tienen los saprobios para descomponer materiales ricos en nitrógeno.

De halos de evolución a hifas ambientalistas y la biotecnología

     A lo largo de la historia evolutiva de los hongos, estos han adquirido una versatilidad y diferentes estilos de vida, por lo que presentan numerosas estrategias ecológicas ligadas a la adquisición de nutrientes y a tener un papel muy importante dentro de los ciclos biogeoquímicos. Estudiar los procesos asociados a estas estrategias nos permitirán entender mejor su historia evolutiva y su participación en los procesos ecosistémicos a diferentes escalas, en nuestro planeta (ver Biogeoquímica en Cuatro Ciénegas: mundos dentro de mundos y miradas a escala).

     El complejo y diverso metabolismo de los hongos y sus relaciones con los ciclos biogeoquímicos brindan grandes oportunidades en las ciencias ambientales, para su uso en la biotecnología y en otras áreas. Algunas transformaciones fúngicas tienen aplicaciones beneficiosas en biotecnología ambiental, por ejemplo, en ambientes que se necesitan recuperar y desintoxicar de metales, así como en la degradación de contaminantes orgánicos que afectan el medio ambiente y a otros organismos vivos. También al entender a los hongos es posible lograr un manejo más integral de los ecosistemas. Hongos saprobios, líquenes, micorrizas y levaduras y sus moléculas, seguirán circulando y evolucionando a través de los ciclos biogeoquímicos de la Tierra.

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