De la milpa a la mesa: maíz, esquites y más

Jonás Andrés Aguirre-Liguori

“Sin Maíz, no hay país” fue una famosa campaña nacional que se lanzó en 2007 con el objetivo de demandar al gobierno mexicano una mayor atención al campo nacional. Como el lema lo señala, el maíz es la principal fuente de alimento vegetal en México, y la producción anual de los últimos años ha sido de alrededor de 23 millones de toneladas. Además de ser una fuente importante de ingresos económicos, este cereal también refleja parte de la riqueza cultural y gastronómica mexicana. Se han descrito alrededor de 220 razas de maíz a nivel mundial, y en nuestro país se encuentran 64 (CONABIO), las cuales están asociadas a la diversidad de ambientes en las que crecen, a la diversidad gastronómica de distintas regiones y a las necesidades locales de la gente. Aunque existen muchos textos que muestran su importancia en términos culturales y económicos, en éste haré énfasis en la importancia científica del estudio del maíz y de las subespecies silvestres. Estas plantas brindan una oportunidad ideal para realizar estudios de biología evolutiva por su gran diversidad genética y cortos tiempos generacionales, por su domesticación a partir de ancestros silvestres, por su gran diversidad fenotípica y ecológica, y por el vasto desarrollo de marcadores moleculares en maíz. Particularmente, la investigación con maíces ha permitido entender distintos procesos evolutivos, así como estudiar las bases genéticas y genómicas de la adaptación. Los modelos que se derivan de este tipo de estudios son fundamentales, ya que nos permiten proponer estrategias de conservación en un escenario de cambio climático.

Biológicamente…. ¿qué es el maíz?

Al igual que muchas de las especies de plantas domesticadas más importantes para el humano, los maíces son pastos que pertenecen a la familia Poaceae. Su nombre científico es Zea mays, y es una especie que se compone de 4 subespecies: una domesticada y tres silvestres, llamadas coloquialmente teosintes. Zea mays subespecie mays, la especie domesticada, se cultiva en México y otras partes del mundo en una gran variedad de ambientes y suelos. Zea mays subespecie parviglumis y Zea mays subespecie mexicana, son los teosintes mexicanos. Z. m. parviglumis crece en tierras bajas, caliente y húmedas en la región del Balsas, Jalisco y Oaxaca, mientras que Z. m. mexicana crece en tierras altas, frías y húmedas en suelos volcánicos del centro del país. La distribución geográfica de ambas se sobrelapa en regiones muy limitadas, por lo que se ha sugerido que la principal barrera entre las dos subespecies es la adaptación a distintas condiciones climáticas. Finalmente, Zea mays subespecie huehuetenangensis crece exclusivamente en Guatemala y su distribución es muy limitada. Todas las subespecies de Zea mays son anuales, lo que significa que su ciclo de vida dura un año —tiempo en el que nacen, crecen, se reproducen y se mueren— y son monoicas. Finalmente, su polinización es por viento. Por sus ciclos anuales, grandes tamaños poblacionales y alto potencial de entre-cruzamiento, los maíces generalmente presentan muy alta diversidad genética.

Domesticación y mejoramiento del maíz

02Fig01Figura 1. Ejemplos de diversidad morfológica en mazorcas de maíz. Fotografía: Carmen Loyola.El maíz se caracteriza por ser muy diverso morfológicamente (Figura 1), crece en ambientes contrastantes y a lo largo de todo el mundo. Debido a esta gran diversidad, por mucho tiempo fue complicado entender si se domesticó en uno o varios eventos, así como saber en dónde ocurrió esta domesticación, y a partir de qué especie o especies fue domesticado (Kato y sus coautores hacen un recuento detallado sobre lo que hoy se sabe sobre la domesticación en el libro Origen y diversificación del maíz: una revisión analítica). Fue hasta el 2002, con el uso de muchos marcadores moleculares (específicamente 93 microsatélites y 264 accesiones de maíz y teosintes), que Matsuoka y colaboradores encontraron que los maíces domesticados eran genéticamente más parecidos a Z. m. parviglumis, confirmando así que hubo un solo evento de domesticación y que posiblemente ocurrió en el estado de Oaxaca. Así mismo, este grupo determinó que se domesticó hace aproximadamente 9,000 años. La domesticación del maíz fue un proceso de selección artificial muy intensa, que generó un cuello de botella muy fuerte (Figura 2). Los cambios morfológicos más evidentes de la domesticación (Figura 3) son: 1. pérdida de la ramificación de la parte vegetativa; 2. crecimiento de la mazorca en tamaño y cantidades de hileras, incremento del almidón y suavidad de la semilla y 3. pérdida de la capacidad de liberar las semillas naturalmente, y por lo tanto dependiente de la intervención humana para germinar.

     Los datos arqueológicos y genéticos sugieren que la domesticación ocurrió en tierras bajas (<1000 m), pero los maíces más ancestrales crecen en tierras altas (>1500 m), lo que por mucho tiempo generó gran confusión. Sin embargo, con el desarrollo de los estudios genómicos van Heerwaarden y colaboradores, en el 2012, encontraron que los maíces colonizaron rápidamente las tierras altas de México. Esto significa que en esta transición, los maíces se adaptaron a condiciones frías, secas y de menor iluminación. Este evento de adaptación es particularmente interesante en términos evolutivos, ya que ocurrió por el flujo de genes adaptativos de Z. m. mexicana a tierras altas hacia el maíz domesticado. En particular, al comparar los teosintes de tierras altas y los maíces más antiguos y menos derivados, Hufford y colaboradores reportaron en 2013 que en el genoma del maíz existen regiones que provienen de teosinte, las cuales contienen genes que confieren adaptación a mayor altitud. Por ejemplo, hay genes que codifican para la producción de antocianinas que están asociados a menor temperatura y cambios en las condiciones de radicación ultravioleta. Así mismo, encontraron que las regiones que se han asociado con la domesticación no han sido afectadas por este 02Fig 02Figura 2. Durante un cuello de botella, hay perdida de diversidad genética. En este caso las estrellas ilustran distintos genotipos. Después del cuello de botella se ve que los genotipos verdes y azules se perdieron de la población. La detección de genes bajo selección se basa en identificar genes que tienen una distribución por encima del 95% de confianza (línea roja). Los círculos grises son neutrales y evolucionan de acuerdo al flujo genético y el tamaño de la población. Los círculos rojos son genes candidatos a estar bajo selección y presentan valores de FST y He inusuales, probablemente indicando que la selección generó ese patrón. Imagen: J.A. Aguirre-Liguori.intercambio de genes, lo cual sugiere que siempre ha habido una intensa selección artificial, que se ha hecho con el objetivo de mantener “los rasgos de maíz”, pero buscando la adaptación climática de los teosintes. De esta manera, los maíces de tierras altas diversificaron y fueron mejorados por una intensa selección artificial, con lo cual se obtuvo la gran variedad de formas y grupos adaptados a ambientes que existen actualmente. Hoy en día se reconocen dos eventos importantes de diversificación. El primero corresponde a maíces que fueron habitando hacia el norte de México y Estados Unidos, y el segundo para los que lo hicieron hacia el sur de México y subsecuentemente al Caribe, centro América y sur de América.

     Se ha hecho una gran cantidad de estudios de genómica para saber cuáles son los genes asociados con la domesticación y con el mejoramiento. Estos estudios han aportado mucho a la ecología evolutiva, ya que ayudan a entender el efecto que puede tener una selección muy intensa sobre el genoma, así como las bases genéticas de la adaptación (para saber más ver Comparative population genomics of maize domestication and improvement de Hufford y coautores). Un estudio posterior de Hufford y colaboradores, publicado en PLoS Genetics (The genomic signature of crop-wild introgression in maize), mostró la importancia que tiene el intercambio de genes adaptativos de una especie a otra. Esto es interesante, porque muestra que el flujo genético entre subespecies puede incrementar la diversidad genética, pero sobre todo introducir nuevas características genéticas que amplían el rango ecológico de una especie. Finalmente, los análisis de genes han sido fundamentales para entender mejor los procesos genéticos y de desarrollo, que contribuyen a generar tanta diversidad morfológica en maíces y su gran adaptación al ambiente.

Adaptación local

02Fig 03Figura 3. Comparación morfológica entre el teosinte y maíz. Durante la domesticación se incrementó el tamaño de la mazorca y el número de hileras que tienen granos. Así mismo, la parte vegetativa dejó de ramificar. Imagen: J.A. Aguirre-Liguori.Como lo mencionamos anteriormente, los maíces y teosintes tienen una gran capacidad para adaptarse a ambientes diversos. Esto, como se ha explicado, se debe principalmente a que cuentan con una gran diversidad genética, cortos tiempos generacionales y sus poblaciones son grandes. Es por esta versatilidad adaptativa que diversos autores han estudiado ampliamente a los maíces silvestres y domesticados, ya que estas especies son un buen modelo para entender cómo ocurre la adaptación local, y los resultados de esos reportes han sido muy importantes para comprender las bases genéticas y ecológicas de la adaptación. A raíz de estudios de genómica de poblaciones, se ha encontrado que hay muchas señales de selección en los genomas de teosintes y maíces. Algo muy interesante, desde el punto de vista genético, es que muchas de estas señales selectivas se encuentran localizadas en inversiones cromosómicas. Dado que en las inversiones cromosómicas no ocurre recombinación, son regiones en las que no ocurre intercambio de genes entre poblaciones que presentan la inversión y aquellas que no. Por lo tanto, estas inversiones pueden acumular genes adaptativos a condiciones locales, y evitar que por flujo genético entren genes mal adaptados a las poblaciones.

     En un trabajo reciente, Aguirre-Liguori y colaboradores analizamos la distribución de teosintes en diferentes condiciones ecológicas e identificamos la adaptación local. Encontramos que las poblaciones que crecen en zonas con características que son menos adecuadas (las poblaciones más frías o más calientes y las poblaciones más secas) para la especie contienen mayores señales de adaptación local, que aquellas que crecen en ambientes más adecuados. En otras palabras, descubrimos que las poblaciones de teosinte se están adaptando al límite de su distribución ecológica, por lo que existe el potencial de que surjan nuevos grupos ecológicos, lo que eventualmente podría promover el origen de nuevas subespecies o especies. Algo importante de recalcar sobre el estudio es su aportación práctica, ya que muestra que poblaciones limítrofes podrían estar pre-adaptadas a ciertas combinaciones climáticas. Por ejemplo, encontramos que las poblaciones más calientes de parviglumis, que se encuentran en Guerrero, tienen fuertes señales de selección. En un escenario de cambio climático, estas poblaciones de teosintes adaptadas a mayor temperatura y menor precipitación podrían ser fundamentales para conservar a otras poblaciones de teosintes. Como mencionamos en la sección anterior, el flujo genético entre poblaciones de teosintes y maíz permitió que las poblaciones de maíz se adaptaran a nuevos ambientes. Siguiendo esta lógica, es intuitivo pensar que si existen poblaciones que contienen genes que les confieren pre-adaptación a cambio climático, entonces por flujo genético, debería de ser posible introducir estos genes en poblaciones no adaptadas a calor y sequía, tanto de teosintes (para su conservación) y maíz (para su mejoramiento). Algo atractivo de esta propuesta es que el mejoramiento o rescate genético de maíces y teosintes se podría lograr simplemente promoviendo cruzas de maíces con teosinte, siguiendo estrategias agrícolas tradicionales de mejoramiento y evitando así el uso de los polémicos transgénicos. Así mismo, al contrario de los maíces transgénicos, permitiría incrementar la diversidad biológica y genética.

Conclusión

El maíz es un cereal fundamental para el bienestar humano, y particularmente para México y es por ello que actualmente es una de las plantas más estudiadas en el mundo. Este ensayo, además de presentar brevemente los avances en la investigación del maíz, muestra que el maíz también es un modelo interesante para entender procesos de ecología evolutiva, ya que nos ayuda a entender cómo ocurre la selección natural en el genoma, las bases genéticas de las adaptaciones y los procesos ecológicos de adaptación local. Lo interesante es que todos estos datos contribuyen a entender cómo se adaptan las poblaciones a los efectos del cambio climático, y aportan información invaluable que, en el futuro, nos permitirá mitigar sus efectos sobre el maíz, utilizando aproximaciones similares sobre otros cultivos y especies no cultivables.

Agradecimientos

El presente trabajo fue posible gracias al apoyo de CONACYT (CB2011/167826), SEP-CONACYT-ANUIES-ECOS France (M12-A03) y UC MEXUS-CONACYT(CN-10-393). También agradezco la beca otorgada por CONACYT (Número de becario 255770). Finalmente, Maud Tenaillon, Brandon Gaut, Juan Pablo Jaramillo y Luis Eguiarte, merecen una mención especial por todo el apoyo e ideas que me han brindado.

Para saber más

  • Aguirre-Liguori, J.A., M.I. Tenaillon, A. Vázquez-Lobo, et al. En revisión. Connecting Genomic Patterns of Local Adaptation and Niche Suitability in Teosintes.
  • van Heerwaarden J., J. Doebley, W.H. Briggs, et al. 2011. Genetic Signals of Origin, Spread, and Introgression in a Large Sample of Maize Landraces. Proceedings of the National Academy of Sciences 108: 1088–1092.
  • Hufford, M.B., X. Xu, J. van Heerwaarden, T. Pyhäjärvi, et al. 2012. Comparative Population Genomics of Maize Domestication and Improvement. Nature Genetics 44: 808–11.
  • Hufford, M.B., P. Lubinsky, T. Pyhäjärvi, et al. 2013. The Genomic Signature of Crop-wild Introgression in Maize. PLoS Genetics 9: e1003477. DOI:10.1371/journal.pgen.1003477.
  • Kato, T.A., C. Mapes, L.M. Mera, J.A. Serratos y R.A. Bye. 2009. Origen y diversificación del maíz: una revisión analítica. Mexico, D.F.: Universidad Nacional Autónoma de México, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
  • Matsuoka, Y., Y. Vigouroux, M.M. Goodman, M.M. Sanchez, E. Buckler y J. Doebley. 2002. A Single Domestication for Maize Shown by Multilocus Microsatellite Genotyping. Proceedings of the National Academy of Sciences 99: 6080-6084.