Azufre: elemento incomprendido de la biogeoquímica planetaria

Valerie de Anda y Valeria Souza

Recapitulando: la formación de los átomos en el universo, la Tierra primitiva y los ciclos biogeoquímicos

Milisegundos después del Big Bang, el universo era una sopa caliente de plasma de partículas elementales que dieron lugar a toda la materia en el universo. Minutos después, ya se habían formado todos los neutrones y protones los cuales comenzaron a fusionarse entre sí, formando núcleos atómicos en un proceso conocido como nucleosíntesis del Big Bang. Trescientos mil (300,000) años después, el universo ya se había enfriado significativamente como para que los electrones se combinaran con los protones y neutrones formando los primeros átomos de helio e hidrógeno. Los gases de estos átomos dieron lugar a nubes gigantes que al colapsar formaron las primeras estrellas y galaxias, generando en su interior los átomos esenciales para la vida en la Tierra: carbono, oxígeno, nitrógeno, azufre y fósforo (CHONP). Los primeros en formarse en el interior de las estrellas fueron el carbono y oxígeno, y los ciclos biogeoquímicos de estos dos elementos se conocen con detalle (ver en esta edición a Campo y a Souza y Villadomat-Jasso). Pero existen átomos más complejos, como el azufre, que se formaron posteriormente en las estrellas. La complejidad de los átomos se da al aumentar el número de electrones, ya que éstos les confieren la posibilidad de asociarse con otros elementos. Es decir, los electrones disponibles les confieren mayores posibilidades de asociarse con otros elementos, porque estos electrones son los responsables de la interacción entre los átomos: mientras más haya, aumentan los tipos de enlaces posibles que pueden formarse. Debido a esto, entender cómo se reciclan estos átomos “complejos” en nuestro planeta no ha sido algo trivial, ya que tienen la capacidad de interaccionar con una gran cantidad de átomos y elementos diferentes (ver glosario).

     Los átomos que constituyen la vida, y que se formaron en las estrellas, se han reciclado en nuestro planeta y continúan haciéndolo por medio de diferentes procesos como son 1. el movimiento del magma que proviene del centro de la Tierra. 2. la tectónica de placas y 3. las reacciones que ocurren en la atmósfera debido al sol. Además, el reciclamiento de los átomos en la Tierra no sólo se ha dado por procesos abióticos, sino que fundamentalmente se ha llevado a cabo por los procesos metabólicos derivados de los organismos más pequeños: las bacterias y arqueas. Estos microorganismos procariontes, fueron las primeras formas de vida que aparecieron en la Tierra hace 3800 millones de años, y con el paso del tiempo, evolucionaron hasta cambiar la química del planeta para siempre. Lo anterior dio lugar a los ciclos biogeoquímicos que son la razón fundamental de la existencia de la vida en el planeta Tierra, tal y como la conocemos hoy en día.

Las primeras formas de vida en la Tierra se basaron en compuestos de azufre

07Fig01Figura 1. Línea del tiempo de la evolución relacionada a la atmósfera oxigénica (O2, línea azul), y sulfuro de hidrógeno (H2S, línea verde). Modificado de K.R. Olson y K.D. Straub (2016).El planeta Tierra se formó hace aproximadamente 4,600 millones de años y por términos prácticos, la historia de la vida se divide en cuatro grandes eones: Hadeano, Archeano, Proterozoico y Fanerozoico (ver Figura 1). En el Hadeano (nombrado así por el Dios griego del inframundo Hades), la Tierra era excesivamente caliente, sin oxígeno, en donde una cantidad inimaginable de meteoritos hubiera destruido cualquier intento de vida, sin embargo, dichos impactos pudieron haber traído los compuestos esenciales para el inicio de la vida en la Tierra (moléculas orgánicas y posiblemente agua). La evidencia científica indica que la vida empezó al principio del eón Arqueano (3,800 millones de años), en un mar caliente sin oxígeno con abundante hierro. Las teorías más recientes indican que posiblemente la vida se originó en ambientes parecidos a las ventilas hidrotermales, las cuales son creadas a lo largo de las líneas de separación de las placas tectónicas en el fondo marino.

     Existen principalmente dos tipos de ventilas hidrotermales, clasificadas por color del efluente: negro o blanco. Las ventilas o fumarolas negras, se encuentran cerca de los centros de expansión donde el magma calienta el agua de mar que se filtra a la corteza terrestre, emitiendo agua caliente (300-400°C), ácida (pH 2-3), rica en azufre reducido (H2S 3-110 mm/kg), dióxido de carbono (4-215 mm/kg), hidrógeno disuelto H2 (0.1-50 mm/kg) y metales de transición, en especial hierro (Fe2+). El azufre y el hierro producido en estas ventilas hidrotermales, reacciona para formar sulfuro de hierro (FeS), el cual precipita en contacto con el agua oxigenada del mar, generando el color negro característico de la ventila hidrotermal (ver en esta edición Zapata-Peñasco). Dichas características de las ventilas hidrotermales en donde se combina una alta presión y gran cantidad de calor, favorece reacciones químicas que no son posibles bajo otras condiciones. El calor de las ventilas favorece que los metales de sulfuros se mantengan en solución, y el pH favorece que se disocien, por tanto, aumentan las concentraciones de sulfuro de hidrogeno (H2S). Este mismo escenario parece haber sido el de la Tierra primitiva, en donde el H2S y los sulfuros de metales reducidos, permanecían en solución en un mar sin oxígeno (anóxico) durante largo tiempo albergando las primeras formas de vida, cuyos metabolismos, en ausencia de oxígeno y en un ambiente hipercaliente, dependían del azufre para obtener energía.

     En el árbol de la vida se encuentra evidencia de esta teoría, en donde los linajes más ancestrales son arqueas hipertermófilas que utilizan compuestos reducidos de azufre, así como hidrógeno molecular. Estos primeros organismos que respiraron azufre, fueron los predecesores de todos los metabolismos que surgieron posteriormente en la Tierra primitiva, como lo son la fotosíntesis anoxigénica llevada a cabo por bacterias púrpuras y por las verdes del azufre, así como la fotosíntesis oxigénica que por primera vez la llevaron a cabo las cianobacterias (Figura 1) que se describen con detalle en el artículo de Souza y Villadomat-Jasso de este número de Oikos=.

La sucesión de eventos en la historia de la vida en la Tierra y los tapetes microbianos

El dilucidar la historia de la vida en la Tierra primitiva no ha sido, ni es, tarea fácil. Para poder entender los eventos involucrados en la aparición de la vida en la Tierra y los consecuentes metabolismos anaerobios que respiraron azufre, hasta la fotosíntesis oxigénica, ha sido necesaria una gran cantidad de pruebas moleculares: fisicoquímicas, geoquímicas, fósiles, etcétera. Sin embargo, una evidencia muy clara de esta sucesión de eventos en la historia de la vida de la Tierra se encuentra en estructuras microbianas actuales que existen en muy pocos lugares en el mundo como Australia, Francia y México (Cuatro Ciénegas, Guerrero Negro y Puebla). Estas estructuras se conocen como microbialitos o tapetes microbianos (Figura 2).

     El término microbialito se refiere a las estructuras órgano-sedimentarias que forman láminas arregladas de manera vertical que se desarrollan en interfases sólido/agua (Figura 2). Cuando precipitan minerales como los silicatos o carbonatos de su entorno, se convierten en roca y son denominados estromatolitos. Cuando no precipitan minerales de su entorno son denominados tapetes microbianos. Los microorganismos que habitan los tapetes microbianos viven intercambiando entre sí nutrientes, materia orgánica y compuestos de azufre, lo que contribuye a que exista una fina formación de capas o estratificación vertical, donde se llevan a cabo la mayoría de los ciclos biogeoquímicos, de los cuales el ciclo del azufre es el eje rector de todos los demás. La organización de los microorganismos, de abajo hacia arriba, recapitulan la historia de la vida en la Tierra en tan sólo unos cuantos centímetros (Figura 2).

07Fig02Figura 2. Modelo de un tapete microbiano. a) Representación de la estratificación vertical de los microorganismos del tapete donde se ilustra la interacción fisiología, metabólica y geoquímica de acuerdo con el potencial redox. b) Esquema de la intersección de los ciclos biogeoquímicos en el tapete microbiano, donde el ciclo del azufre es el eje rector de la intersección.     Durante más de dos décadas, la falta de métodos y herramientas adecuadas dificultó entender la diversidad microbiana en los tapetes. A principios de los años ochenta, el uso de microsensores de alta resolución (Figura 3) ayudó a caracterizar el medio ambiente físico y químico a pequeña escala espacial. El uso de esta tecnología resaltó la importancia de los gradientes de azufre y oxígeno, e identificó la reducción de sulfato y la fotosíntesis como principales procesos geoquímicos de los tapetes microbianos.

    En los noventas, el uso de técnicas moleculares y microsensores de alta resolución (Figura 3) ayudó a estimar la estructura de la comunidad de muestras ambientales y reveló una inesperada gran diversidad microbiana, contrario a lo que se había observado con técnicas que dependen de cultivos y microscopía. A principios de siglo XXI, el uso de marcadores moleculares abrió la posibilidad de estudiar el potencial metabólico de los tapetes microbianos y resaltó la importancia de la reducción de sulfato y la fijación de nitrógeno. De igual manera, la combinación de medidas radiométricas, perfiles químicos y análisis filogenéticos sirvió para estudiar lo que hacen algunos tipos de bacterias en particular. Actualmente, técnicas como la metagenómica (descrita ampliamente en la revisión de S. Nikolaki y G. Tsiamis de 2013), que consiste en conocer la secuencia del ADN de muestras obtenidas directamente del ambiente, han abierto la posibilidad de responder preguntas sobre las comunidades de microbios tales como ¿quién vive ahí? (potencial taxonómico) y ¿qué función llevan a cabo? (potencial metabólico). Así pues, los datos metagenómicos junto con información sobre genes marcadores moleculares, han ayudado a confirmar que los microrganismos que viven en los tapetes microbianos asemejan la historia de la vida en la Tierra, como se observa en la Figura 2a.

     El gradiente de oxígeno en los tapetes microbianos nos ayuda a entender lo que sucedió a lo largo de la historia de la vida en nuestro planeta. Primero había una atmósfera reductora, sin oxígeno, con condiciones extremas que permitieron el desarrollo de organismos que respiraban azufre, en forma de azufre elemental y sulfato. Estos organismos son las mencionadas arqueas hipertermófilas y las bacterias sulfato reductoras (SRB por sus siglas en inglés). Estas últimas se encuentran en la parte más profunda de un tapete microbiano conviviendo con arqueas metanógenas. En la capa siguiente se encuentran las bacterias púrpuras y verdes del azufre (PSB y GSB por sus siglas en inglés respectivas) que necesitan el H2S producido por las sulfato reductoras. Estas bacterias púrpuras y verdes del azufre son capaces de hacer fotosíntesis sin necesidad de oxígeno, y a su vez producen sulfato que, como ya mencionamos, lo respiran las vecinas de abajo: las sulfato reductoras (ver Figura 2). Arriba de las PSB y GSB se encuentran las bacterias que oxidan compuestos de azufre, pero lo hacen en presencia de oxígeno y son conocidas como bacterias incoloras del azufre o CLSB (por sus siglas en inglés). Finalmente, la capa más superficial del tapete microbiano la dominan las cianobacterias, que son las responsables de haber cambiado la atmósfera reductora a una oxidante (Véase artículo de Souza y Villadomat-Jasso). Todos estos microrganismos, que son esenciales para llevar a cabo el ciclo del azufre a escala global, se encuentran distribuidas en diferentes ambientes del planeta (ríos, mares, lagos, sedimentos, etcétera).

07Fig03Figura 3. Esquema de un microelectrodo de oxígeno. La punta de platino funciona como un cátodo, al que cuando se le aplica un voltaje, el O2 es reducido a H2O y se genera corriente eléctrica. La corriente resulta de la reducción de O2 en la superficie de oro del cátodo y es proporcional al O2 que contenga la muestra ambiental. b) Microsensor biológico para detectar nitrato (NO3). Las bacterias inmovilizadas en la punta del sensor denitrifican (de NO3 a N2O), el cual es detectado por la reducción de N2 en el cátodo. Modificado de Brock BIology of Microorganisms 13° ed.    En la Figura 2b se representa lo que hemos descubierto sobre la interacción de los ciclos biogeoquímicos, cada rebanada en forma de triángulo esquematiza la relación del ciclo del azufre con otros elementos, y los círculos simbolizan las capas de los microorganismos en los tapetes microbianos, de la más profunda hasta la superficial. Las cianobacterias fijan al CO2 por medio del ciclo de Calvin (y eso implica una interacción con el ciclo del carbono), liberando oxígeno (O) y utilizando agua como donador de electrones (H). Algunas cianobacterias como Oscilatoria limnetica pueden fijar nitrógeno y utilizar compuestos de azufre como fuente de energía. La relación del ciclo del azufre con el fósforo (P), la observamos en la membrana de algunas cianobacterias como Synechococcus y Saynechocystis, ya que sintetizan compuestos de azufre (sulfolípidos), en lugar de fosfolípidos, como respuesta a presiones selectivas de su ambiente. Las bacterias incoloras del azufre (por ejemplo Thiobacillus denitrificans o Thiobacillus ferooxidans) que se encuentran en el segundo círculo (CLSB), también utilizan el ciclo del carbono ya que también fijan CO2 a través del ciclo de Calvin, requiriendo un compuesto de azufre como fuente de energía, y además necesitan oxígeno (O), y nitrato o nitrito (N). En el tercer círculo están las bacterias púrpuras del azufre (PSB). Éstas necesitan compuestos reducidos de azufre (como H2S) que producen las bacterias sulfato reductoras, y usan hidrógeno molecular para biosintetizar material celular a partir del CO2. Al igual que las cianobacterias, la síntesis de sulfolípidos también está reportado en las PSB como Rhodobacter sphaeroides. En el cuarto círculo del modelo del tapete microbiano están representadas las bacterias verdes del azufre que, a diferencia de las PSB, utilizan el ciclo de los ácidos tricarboxílicos reverso para biosintetizar material celular usando CO2, pero el patrón del ciclo del azufre con otros elementos es similar al de las PSB. Finalmente, también en la Figura 2b, se representa a las bacterias que reducen sulfato, proceso mediante el cual obtienen energía reduciendo el compuesto de azufre, un proceso que está ligado a la oxidación de compuestos orgánicos que contienen carbono (C) o hidrógeno (H).

Tapetes microbianos para entender la importancia del azufre en la Tierra

Bajo este esquema, nuestro trabajo de investigación propone utilizar al tapete microbiano como un modelo que nos permita entender la interacción biogeoquímica, molecular y ecológica de los microrganismos y el ciclo del azufre, usando así una novedosa perspectiva para analizar a los distintos ciclos biogeoquímicos.

     Para generar un algoritmo computacional utilizamos el orden y los microorganismos de cada una de las capas del tapete microbiano, que está determinado por el gradiente de azufre (Figura 2). Consideramos que éste es un modelo que representa a los ciclos biogeoquímicos, y con base en esta información generamos el algoritmo que nos permite entender el ciclo del azufre a escala global desde perspectivas diferentes: molecular, ecológica y biogeoquímica. Como parte de nuestra investigación realizamos un análisis bibliográfico para recopilar la información de todos los genomas secuenciados hasta el momento de arqueas y bacterias (incluyendo todos los organismos del azufre, PSB, GSB, CLSB, SRB) y todos los genomas de ambientes naturales secuenciados hasta ahora (incluyendo los tapetes microbianos y estromatolitos de Cuatro Ciénegas, Francia, Australia, Chile, etcétera) que se encuentran en las bases de datos públicas como el Centro Nacional para la Información Biotecnológica (NCBI por sus siglas en inglés). Desarrollamos un algoritmo que describe la importancia del ciclo del azufre, a escala global, por medio de un valor numérico. De esta manera podemos conocer qué tan importante es un ambiente determinado u organismo para el ciclaje del azufre, sin contar con ninguna prueba anterior, más que conociendo su genoma o en el caso de un ambiente, el conjunto de genomas o metagenoma. Nuestros resultados comprueban la importancia de los microorganismos que se encuentran en los tapetes microbianos y estromatolitos: todos los genomas del azufre secuenciados hasta ahora, tienen un valor muy alto en nuestro algoritmo. Además, los ambientes en donde el ciclo del azufre es más importante, se encuentran en los tapetes microbianos de Cuatro Ciénegas y en manglares de Brasil, confirmando que estos ambientes son claves para el reciclaje completo de las formas orgánicas e inorgánicas de azufre.

     Con este algoritmo no sólo se puede estudiar el ciclo del azufre, sino que está diseñado para que se entienda cualquier ciclo biogeoquímico de nuestro planeta, desde un punto de vista ecológico, molecular y geoquímico. De esta forma se pueden generar valores numéricos de ciclos biogeoquímicos con los que es posible hacer análisis que integran la información de forma global, y detectar así ambientes clave para el ciclaje de los elementos esenciales para la vida en el planeta. Además, también se puede analizar y dar seguimiento en la misma escala global, a las vías metabólicas de ciclos biogeoquímicos específicos. Por ejemplo, en el caso particular del ciclo del carbono, estamos trabajando con nuestro algoritmo para que sea capaz de detectar aquéllos ambientes importantes en los que está ocurriendo la degradación de hidrocarburos o compuestos aromáticos tóxicos (como el benceno nitrotolueno que contienen algunas gasolinas). De esta forma es posible encontrar en qué ambientes del mundo existen organismos potencialmente útiles para procesos como la biorremediación, entre otras cosas.

     Pero, ¿por qué estudiar el ciclo del azufre en una escala global? y ¿por qué es necesario un algoritmo que detecte la importancia del ciclo del azufre?

Las propiedades fisicoquímicas del azufre complican su entendimiento como ciclo biogeoquímico

El azufre es un elemento no metal que se encuentra en la sexta familia de la tabla periódica, justo debajo del oxígeno. El azufre tiene un número atómico de 16 (es decir, tiene 16 protones) y una masa atómica de 32 (suma de protones y neutrones). En cuanto a su configuración electrónica 1s22s22p63s23p4, tiene seis electrones de valencia, los cuales son los responsables de la interacción entre átomos, es decir, el número potencial de enlaces con otros elementos químicos.

     El azufre, a diferencia de los otros elementos que componen la vida en la tierra (CHONP), tiene ocho estados de oxidación, lo cual indica que el azufre puede tomar diferentes “formas químicas” que se pueden mover en la Tierra de manera abiótica y biótica por diferentes grupos bacterianos que son muy divergentes en términos evolutivos, ecológicos y metabólicos (las bacterias que encontramos en los tapetes microbianos).

     Dependiendo del enfoque con el que se estudie el ciclo del azufre, se pueden estudiar sus transformaciones de manera parcial o general. Por ejemplo, la Oceanografía y la Geología sólo estudian los procesos meramente abióticos. Por otra parte, desde la perspectiva de la Ecología Microbiana, estudiamos los procesos y las relaciones entre los diferentes organismos que metabolizan compuestos de azufre, y el ambiente donde se llevan a cabo, involucrando tanto procesos bióticos como abióticos. De esta forma, reuniendo la información de los enfoques de Oceanografía, Geología y Ecología Microbiana, hoy sabemos que el ciclo del azufre influye en la respiración de la materia orgánica sedimentaria, el estado de oxidación de la atmósfera y los océanos, y la composición del agua de mar. Lo anterior está íntimamente relacionado con los otros ciclos biogeoquímicos (como por ejemplo el del carbono). Sin embargo, debido a que los diferentes compuestos de azufre son movilizados por una gran cantidad de grupos bacterianos, el ciclo del azufre sólo se estudia por partes. Es decir, existen grupos de investigación que están enfocados en entender procesos, vías metabólicas y grupos bacterianos específicos de cada parte del ciclo del azufre. Por ejemplo, analizan la distribución de las bacterias sulfato reductoras por medio de un sólo gen. Por lo tanto, los intentos por entender el ciclo del azufre, sólo han reconstruido pequeños fragmentos del rompecabezas. Debido a esto, existe poca información acerca de los patrones de diversidad y distribución de los microorganismos que llevan a cabo las reacciones redox del ciclo del azufre, y por lo tanto se desconocen los factores ambientales precisos que regulan su abundancia relativa. Aunado a esto, no hay evidencia directa del ciclaje activo a gran escala de este elemento. Lo anterior resalta la importancia de nuestro algoritmo que se apoya en la información de los tapetes microbianos, los cuales no sólo recapitulan la historia de la vida en la Tierra, sino que también llevan a cabo todos sus ciclos biogeoquímicos. El utilizarlos como modelos de estudio es esencial para entender la vida en el pasado, y también para comprender la biogeoquímica del planeta actual, con ayuda de técnicas actuales.

     Como ya lo hemos mencionado, el azufre ha sido y es un elemento esencial para la vida en el planeta. Lo encontramos en los aminoácidos esenciales como la cisteína y la metionina, y también en coenzimas y cofactores que se encuentran en todos los seres vivos (biotina, la tiamina, la coenzima A, y los clusters de hierro y azufre). Las proteínas que necesitan estos cofactores son esenciales en una gran variedad de procesos metabólicos y celulares fundamentales, como la fijación de carbono, la asimilación de lípidos y carbohidratos, la síntesis de pentosas, la duplicación celular, la replicación del ADN (ácido desoxirribonucleico), la fotosíntesis, la respiración y la regulación génica.

     Sin el átomo de azufre no se podrían llevar a cabo procesos celulares indispensables para la vida en la Tierra, por lo que su importancia no sólo radica en su papel fundamental en la biogeoquímica del planeta, sino también como un elemento clave para mantener funcionando la maquinaria celular de eucariontes y procariontes.

     Lo anterior nos hace preguntarnos ¿la vida habría podido evolucionar en el universo si los valores de las constantes fundamentales o las condiciones iniciales del Big Bang hubieran sido diferentes?, ¿qué consecuencias hubiera tenido en la Tierra si el orden de aparición de los elementos en las estrellas hubiera sido diferente?, o ¿si las propiedades de los elementos que conforman la vida en la Tierra hubieran tenido un cambio menor en su termodinámica?, ¿qué hubiera pasado con el metabolismo y la evolución de la vida en la Tierra?. Quizás nunca lo sabremos, pero nada nos cuesta imaginar.

Para saber más

  • De Anda Torres V., C. Poot-Hernandez, I. Contreras-Moreira, L. Eguiarte y V. Souza. Enviado a Environmental Microbiology. A new multigenomic approach for the study of biogeochemical cycles at global scale: the complete molecular reconstruction of the sulfur cycle.
  • Nikolaki S, Tsiamis G. 2013 Microbial diversity in the era of omic technologies.Biomed Res Int. 2013;2013:958719. doi: 10.1155/2013/958719. Epub 2013 Oct 24. Review. PubMed PMID: 24260747; PubMed Central PMCID: PMC3821902.
  • Olson, K.R. y K.D. Straub. 2016. The Role of Hydrogen Sulfide in Evolution and the Evolution of Hydrogen Sulfide in Metabolism and Signaling. Physiology (Bethesda). 31: 60-72. doi: 10.1152/physiol.00024.2015. Review. PubMed PMID: 26674552.