Joselin D. Morales-Moreno, Verónica M. Rodríguez-Sánchez y Rocío Cruz-Ortega

El aluminio (Al) es el tercer elemento químico más abundante en la corteza terrestre. Este elemento generalmente se encuentra unido con otros como por ejemplo con silicio, oxígeno, calcio, etcétera, formando diferentes minerales que son parte del suelo. Es importante señalar que el aluminio es un elemento voluble ante los cambios de pH en el suelo (para conocer más sobre las formas del aluminio en el suelo recomendamos consultar: When Chemistry Meets Biology… de Erich Kombrink y Markus Kaiser). Cuando el pH del suelo disminuye o se acidifica, se dice que los suelos son ácidos. En estos el aluminio deja de ser parte de los minerales, debido a que el exceso de acidez provoca que se disuelva en la solución del suelo y forme cationes de aluminio (Al3+). Entonces, si el aluminio se encuentra disuelto en el suelo, las plantas lo pueden absorber por sus raíces, y como este elemento no es un nutriente, es tóxico para la mayoría de las plantas (Figura 1).

MorenoFig1Aluminio en un suelo ácido

La problemática de los suelos ácidos ha ido en aumento en todo el mundo, principalmente por la creciente demanda en la agricultura, lo que lleva al uso desmedido de fertilizantes que favorecen la acidificación del suelo, lo que a su vez origina altas tasas de extracción de nutrientes. Esto ocasiona que el crecimiento, y por lo tanto, la productividad de los cultivos disminuye con el tiempo, lo cual representa un grave problema ecológico al aumentar la demanda de suelo para la agricultura. En el mundo, aproximadamente, el 30% de la superficie agrícola y el 50% de la superficie arable comprende suelos ácidos, y de esta última cifra, el 41% está en nuestro continente. Por el creciente incremento de los suelos ácidos, y como consecuencia el aumento en la abundancia de cationes de aluminio (Al3+), la forma tóxica del elemento, es importante realizar estudios sobre sus efectos tóxicos en las plantas.

     Algo importante que ocurre en los suelos ácidos, es que el aluminio desplaza o sustituye a otros elementos que son indispensables como nutrientes, los cuales al igual que el aluminio en su forma catiónica (Al3+), también tienen carga positiva. Algunos ejemplos son el calcio (Ca2+), el magnesio (Mg2+) y el potasio (K+) (Figura 1). En estas condiciones, el único elemento que pueden absorber las plantas es el aluminio, y por lo tanto, muestran síntomas de deficiencia de nutrientes. Es decir, cuando las plantas absorben el aluminio por las raíces, éste inhibe de manera severa su crecimiento. Pero esto sólo es el reflejo de los cambios que provoca el aluminio en las funciones metabólicas de la planta, principalmente en la raíz, ya que es el primer órgano que tiene contacto directo con este metal. Además de inhibir el crecimiento longitudinal de la raíz, el aluminio las deforma, haciendo a las raíces pequeñas y muy gruesas, lo que además disminuye su capacidad de absorber el agua y los pocos nutrientes disueltos en los suelos ácidos.

     En la rizosfera (ver Figura 1), el 95% del aluminio asociado a las raíces de las plantas se encuentra entre la pared celular y el apoplasto (ver Figura 2) de las células epidérmicas de la raíz. Desde la perspectiva molecular, se ha propuesto que el aluminio se puede absorber a través de los canales por donde se mueve el calcio en su forma Ca2+, debido a que ambos elementos son de carga positiva y de diámetro similar; además de que el aluminio puede desplazar al calcio de la pared celular y de la membrana plasmática. Cuando el aluminio sustituye al calcio, la pared celular se hace rígida y se alteran sus funciones de alargamiento o elongación, que son necesarias para el desarrollo de la célula. En la membrana plasmática, el aluminio inhibe la actividad de enzimas tan importantes como la bomba de protones denominada H+-ATPasa, estas enzimas controlan, como su nombre lo indica, el flujo de los protones (H+), y por lo tanto altera el valor del pH afuera y adentro de la célula, así como la absorción activa de los nutrientes responsables del desarrollo celular.

MorenoFig2     Cuando el aluminio está en el citoplasma de una célula, interfiere con la regulación o concentración de los iones de hidrógeno (H+), calcio (Ca2+), magnesio (Mg2+) y potasio (K+), provocando alteraciones en el funcionamiento de organelos celulares como las mitocondriasy los cloroplastos. Las alteraciones son principalmente, en la cadena de electrones, dando  como resultado el aumento en el número de moléculas altamente reactivas, denominadas especies reactivas de oxígeno (ERO), las cuales pueden causar daños irreversibles a las proteínas e incluso al material genético de las células de las plantas. 

     Por otro lado, una respuesta de la raíz ante la presencia de aluminio, es que las células de la epidermis pueden producir un polisacárido o azúcar de cadena larga, conocido como calosa, que se acumula en el espacio intercelular (apoplasto) que existe entre las células de las raíces. Esta acumulación de calosa, es un intento de las células vegetales para impedir que el aluminio ingrese a los tejidos.

Tolerancia de las plantas al aluminio

La mayoría de las plantas son sensibles al efecto tóxico del aluminio, pero hay algunas especies que han adquirido mecanismos de tolerancia. Existen en las plantas tres mecanismos para excluir o evitar la entrada de aluminio a sus tejidos. Uno es el aumento del pH en la rizósfera, otro es por la producción de mucílago, y el tercero es por la exudación de ácidos orgánicos (AO) o compuestos químicos, como los fenoles (un ejemplo de fenoles es el resveratrol que se encuentra en la piel de las uvas y, en algunas variedades, en las semillas), cuyas moléculas atrapan o, mejor dicho, secuestran al aluminio.

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     Algunas especies que disminuyen la acidez de la rizósfera aumenta el pH por medio de producir exudados de diferentes tipos son: el trigo (Triticum aestivum), el arroz (Oryza sativa) y los maíces híbridos (Zea mys), así como la planta mutante y modelo de laboratorio Arabidopsis alr-104 (Arabidopsis thaliana). Entre las que exudan ácidos orgánicos para secuestrar al aluminio e impedir que entre a las raíces están el trigo, el maíz y el frijol común (Phaseolus vulgaris), las cuales son ejemplos de plantas que liberan ácido málico y/o cítrico. Ejemplos de plantas que liberan ácido oxálico son la acederilla (Rumex acetosella), la planta del té (Camellia sinensis) y el trigo sarraceno (Fagopyrum esculentum). Por otra parte, existe el mecanismo de secuestro del aluminio, que sucede cuando este metal forma un complejo con un ácido orgánico e ingresa a la raíz, se transporta por el apoplasto o espacio entre las paredes celulares, hasta el simplasto o citoplasma de las células, para almacenarse en las vacuolas (Figuras 2 y 3). En éste organelo el aluminio continua formando un complejo con el citrato, malato u oxalato.

     Existen plantas llamadas acumuladoras que pueden aprovechar este mecanismo de secuestro y acumular el aluminio en las partes aéreas (principalmente en las hojas), es decir, el aluminio se transporta a través del xilema del tallo hasta las hojas, donde se almacena en las vacuolas (Figura 3). Existen alrededor de 100 especies con estas características dentro de 30 familias, entre las que se encuentran las Asteraceae (familia de la margarita), Euphorbiaceae (familia de la nochebuena), Melastomataceae (familia de la Tibouchina), Rubiaceae (familia del café), Polygonaceae (familia del trigo sarraceno) e Hydrangeaceae (familia de las hortensias). Un ejemplo fascinante son las hortensias (diversas especies del género Hydrangea), las cuales acumulan grandes concentraciones de aluminio en  las hojas durante los meses de crecimiento y al comenzar la floración, los sépalos se tornan rosas o azules, dependiendo de la concentración de aluminio en estos tejidos (Figura 4).

Estudios en el trigo sarraceno, una especie modelo

En el laboratorio de Alelopatía del Instituto de Ecología, UNAM, hemos realizado diversos estudios para conocer los mecanismos de tolerancia del llamado “trigo” sarraceno, Fagopyrum esculentum. Esta especie no es un trigo verdadero, es una planta dicotiledónea de la familia Polygonaceae, que se usa, por ejemplo, para hacer crepas saladas o inclusive cerveza. El trigo sarraceno es una planta tolerante y acumuladora de aluminio, sin embargo, nuestros estudios han demostrado que durante las primeras etapas de desarrollo de la planta (1 a 5 días de edad), la planta es sensible y presenta efectos tóxicos del aluminio, como la inhibición del crecimiento de la raíz.

MorenoFig4      Dentro de nuestros estudios podemos destacar la investigación donde probamos la hipótesis de que el ácido abscísico (ABA) u fitohormona del estrés, estaba involucrada en la respuesta del trigo sarraceno al aluminio durante sus etapas iniciales de desarrollo. Demostramos que cuando la planta es sometida a concentraciones crecientes de aluminio, aumentan los niveles de ABA con respecto al tiempo de tratamiento. En este mismo estudio de Ivan Reyna-Llorens y colaboradores de nuestro laboratorio, publicado en 2015 en la revista Environmental and Experimental Botany, también identificamos a nivel molecular, un posible transportador de aluminio, nombrado FeALS3, cuyos niveles de transcripción (aumento en la síntesis del ácido ribonucleico o ARN) eran mayores con relación al aumento del ABA. Este estudio mostró que ésta fitohormona (ABA), la cual está involucrada en la respuesta y la adaptación a factores de estrés (como por ejemplo el estrés hídrico o sequía), también puede jugar un papel en inducir los mecanismos de defensa contra el aluminio, como por ejemplo exudar ácido oxálico en la etapa de plántula.

     Recientemente, en un estudio que publicamos en la revista Plant Physiology and Biochemistry demostramos que durante las primeras horas de exposición a aluminio, se incrementa la actividad de las enzimas antioxidantes como la catalasa, la glutatión reductasa y la ascorbato peroxidasa, las cuales están encargadas de remover a las ERO, que como mencionamos, son producidas por el efecto tóxico del aluminio.

     Asimismo, Alma Y. Martínez Rendón, como parte de su proyecto de maestría en nuestro laboratorio, comprobó que la planta del trigo sarraceno expuesta al aluminio, puede sobreponer la inibición radicular de las primeras etapas, y recuperar totalmente su crecimiento durante todo su ciclo de vida, sin mostrar efectos adversos por su toxicidad.

Conclusión

Considerando que la acidificación de los suelos es un proceso que avanza rápidamente y que representa una disminución de las tierras cultivables en todo el mundo. Las investigaciones relacionadas con el estudio de los mecanismos de defensa, detoxificación y acumulación en las plantas tolerantes, son necesarias para identificar o proponer cultivos alternos que puedan crecer en condiciones de toxicidad por aluminio, sin causar efectos dañinos a la salud humana y animal. 

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